het telen van gewassen levert ons essentiële basisproducten, zoals voedsel voor mens en dier, vezels en brandstof. ons voedselsysteem en dus ook de gewasproductie staat echter onder enorme druk. naar verwachting ronden we eind deze eeuw de kaap van de 11 miljard mensen op aarde, die natuurlijk allemaal gevoed moeten worden. een van de voornaamste uitdagingen van de 21ste eeuw is dan ook het verhogen van de voedselproductie zonder milieu, klimaat en biodiversiteit uit het oog te verliezen. om de algemene plantengezondheid te versterken wordt er de laatste jaren veel aandacht besteed aan de verzameling micro-organismen op en in de plant. dit microbioom levert als het ware ecosysteemdiensten voor de plant. steeds vaker worden plant en microbioom ook voorgesteld als één metaorganisme: de plantholobiont.
De plantholobiont: vertrekpunt voor het streven naar een duurzamere gewasproductie?
Het wereldwijde voedselsysteem staat onder enorme druk. Om de wereldbevolking, die naar verwachting tegen 2100 tot 11 miljard mensen zal toenemen, te voorzien van voldoende voedsel, zal de voedselproductie met minstens 50 % moeten stijgen. Aangezien ongeveer de helft van de bewoonbare landmassa gebruikt wordt voor landbouwdoeleinden en ons voedselsysteem reeds een enorme impact heeft op natuurlijke ecosystemen is een uitbreiding van het landbouwareaal geen optie. Bovendien draagt het voedselsysteem, verantwoordelijk voor 1/3 van de wereldwijde uitstoot van broeikasgassen, sterk bij tot de klimaatverandering en ondervindt het tegelijkertijd ook de gevolgen van die klimaatverandering. Het verhogen van de voedselproductie in een veranderend klimaat en met bijzondere aandacht voor milieu, klimaat en biodiversiteit is daarom een van de belangrijkste uitdagingen van de 21ste eeuw. Er zijn diverse paden die we moeten bewandelen om de nodige transitie tot een duurzaam, stabiel en betaalbaar voedselsysteem te bewerkstelligen. Zo legt de boer-tot-bordstrategie, die kadert binnen de Europese Green Deal, niet alleen de nadruk op het voorkomen van voedselverliezen en voedselverspilling maar wordt er ook, terecht, veel belang gehecht aan een duurzame voedselproductie, -verwerking, -distributie en -consumptie.
Meer specifiek wordt er, om een duurzame voedselproductie te bewerkstelligen en hierbij de impact op milieu en biodiversiteit te verminderen, binnen de ‘Boer tot Bord’-strategie onder meer gestreefd naar een vermindering met 50 % van het gebruik van chemische gewasbeschermingsmiddelen en 20 % minder bemesting tegen 2030. Het gebruik van gewasbeschermingsmiddelen en meststoffen (waaronder nitraten en fosfaten) is echter vooralsnog onontbeerlijk om hoge en kwaliteitsvolle gewasopbrengsten te garanderen. Om de negatieve effecten van deze vermindering te compenseren, moet er daarom sterk ingezet worden op innovatieve en kennisgedreven landbouwpraktijken. Hierbij stimuleert men onder andere de ontwikkeling van natuurlijke producten op basis van goedaardige micro-organismen zoals bepaalde bacteriën en schimmels die toegediend kunnen worden aan de bodem of op de bovengrondse delen van de plant om de plantengezondheid te versterken. Deze micro-organismen vormen dan ook een belangrijk onderdeel van biostimulanten en biopesticiden, producten die respectievelijk de gewasgroei bevorderen of planten beter beschermen tegen ziekten.
Gewasbeschermingsmiddelen en meststoffen zijn nog steeds onontbeerlijk
Het streven naar een duurzamere gewasproductie en een verminderd gebruik van chemisch-gesynthetiseerde producten zorgt ervoor dat de markt voor natuurlijke producten op basis van micro-organismen sterk aan het groeien is. Tegen 2025 zou deze een voorspelde waarde bereiken van 10 miljard dollar. In Europa mogen bijvoorbeeld momenteel een veertigtal goedaardige micro-organismen gebruikt worden als biopesticide tegen ziekteverwekkende schimmels of bacteriën. In heel wat gangbare teelten wordt er al gebruik gemaakt van deze middelen, maar vaak worden ze nog afgewisseld met traditionele synthetische gewasbeschermingsmiddelen. Het succes en de efficiëntie van producten op basis van (meestal één) micro-organisme(n) zijn immers enorm afhankelijk van talrijke omgevingsfactoren zoals temperatuur, vochtigheid, substraat, bodemtype en gewas. Bovendien kunnen deze micro-organismen zich niet altijd staande houden in het geheel aan micro-organismen reeds aanwezig in de directe omgeving van de plant.
Om in de toekomst plantenziektes efficiënter en duurzamer te bestrijden en de algemene plantengezondheid te versterken wordt er de laatste jaren veel aandacht besteed aan deze verzameling van micro-organismen op en in de plant, ook het microbioom genoemd. Volgens de meest geciteerde definitie van Joshua Lederberg (2001) is het microbioom in een ecologische context een gemeenschap van commensale (niet nadelig voor de gastheer), symbiotische (zowel gastheer als micro-organisme ondervindt een voordeel aan het samenleven, ook symbiont genoemd) en pathogene (ziekteverwekkend voor de gastheer) micro-organismen in een specifieke omgeving, hier de plant. De hoeveelheid micro-organismen die geassocieerd worden met de plant en die dus deel uitmaken van het plantenmicrobioom kan amper overschat worden. Om dit iets concreter te maken: één theelepel aarde bevat meer micro-organismen dan er mensen op onze planeet wonen, en de hoeveelheid micro-organismen in de bodem vlak bij de plantenwortels is nog 1000 keer groter. Het kan dus niet anders dan dat dit microbioom een heel belangrijke rol speelt voor de plant.
Het microbioom kan planten voorzien van nieuwe, nuttige functies
Deze nauwe associatie met het microbioom kan planten immers voorzien van nieuwe en voor de plant nuttige functies. Zo kan het microbioom van een plant zorgen voor een verbeterde opname van nutriënten en een verhoogde afweer tegen ziekten, plagen, droogte- en hittestress (Figuur 1). Het microbioom levert als het ware ecosysteemdiensten voor de plant en wordt daarom ook vaak beschouwd als het tweede genoom van de plant. Meer nog, de plant en zijn microbioom worden hoe langer hoe meer voorgesteld als één metaorganisme, de plantholobiont. De term holobiont werd voor het eerst geïntroduceerd in 1991 door Lynn Margulis, waarbij ze verwijst naar een eenvoudige biologische eenheid waarbij een gastheer en één enkele overgeërfde symbiont betrokken zijn. Sindsdien werd het concept uitgebreid en vertegenwoordigt de plantholobiont een associatie van de gastheer en zijn onafscheidelijk functioneel microbioom, dat dienstdoet als een biologische hub die in staat is om genetische informatie te repliceren en door te geven. Met andere woorden, bij het analyseren van het totale genetische potentieel van een plant moeten we dus ook rekening houden met het genetische potentieel van het microbioom.
Dit concept houdt ook in dat een divers en gezond microbioom essentieel is voor een gezonde plantholobiont. Wat nu juist de definitie is van een gezond microbioom is nog niet duidelijk en zal sterk afhangen van de onderzochte niche, de omgevingscondities en het gewas. Ook in een gezond microbioom kan er een kleine fractie aan ziekteverwekkende micro-organismen (pathogenen) voorkomen, maar deze worden onder controle gehouden door de diversiteit van de micro-organismen in het microbioom. Diversiteitsverlies in het microbioom kan echter leiden tot zogenaamde dysbiose, een veranderende samenstelling van het microbioom die een voordeel kan bieden aan de pathogenen.
Waarschijnlijk het best gekende en meest bestudeerde holobiontsysteem is dat van de mens en zijn microbioom (de verzameling van micro-organismen op en in de mens). De algemeen erkende impact van micro-organismen op de menselijke gezondheid heeft ertoe geleid dat men naar het menselijke microbioom refereert als een ‘essentieel orgaan’. Talrijke onderzoeken hebben aangetoond dat een verstoord microbioom in de darmen niet alleen een invloed heeft op het ontstaan van darmontstekingen, maar dat dit ook een rol kan spelen bij obesitas, kanker, leveraandoeningen en zelfs depressies. Een betere kennis van het menselijke microbioom opent perspectieven voor het ontwikkelen van nieuwe gepersonaliseerde therapieën die zich richten op het optimaliseren van het microbioom.
Het meest bestudeerde holobiontsysteem is dat van de mens en zijn microbioom
De interactie tussen het microbioom en de plant vindt plaats in verschillende niches (Figuur 1). De niche met het grootste aantal micro-organismen en de grootste soortenrijkdom is de rhizosfeer, de bodem in de directe omgeving van de wortel (niet verder dan 1,5 mm van de wortel af). Doordat wortels 20 tot 40 % van de door de plant gegenereerde fotosyntheseproducten, ook wortelexudaten genoemd, kunnen uitscheiden, ontstaat er een nutriëntenrijke omgeving die ervoor zorgt dat de activiteit van micro-organismen tien tot duizend keer hoger is dan deze in de omringende bodem die niet onder invloed van de wortel staat. Ook de bovengrondse delen van planten zoals bladeren, scheuten, bloemen en vruchten bevatten een niet te onderschatten hoeveelheid aan micro-organismen op hun oppervlakte. In deze niche, ook fyllosfeer genoemd, hebben micro-organismen het echter vaak moeilijker om te overleven door de directe invloed van omgevingscondities. Bepaalde micro-organismen, endofyten genoemd, kunnen zelfs de interne weefsels van planten koloniseren.
Het wordt voor onderzoekers steeds duidelijker hoe en in welke mate micro-organismen in staat zijn om biologische en fysiologische functies voor de plant uit te voeren. Hieronder wordt er aan de hand van enkele concrete voorbeelden iets dieper ingegaan op hoe de interactie tussen micro-organismen en zijn gastheer een positieve invloed kan hebben op de plant, namelijk door het bevorderen van de plantengroei en door het beschermen van planten tegen ziektes. Zo stimuleren verschillende micro-organismen de groei van planten doordat ze de opname van essentiële nutriënten zoals stikstof, fosfor en ijzer kunnen bevorderen. Mycorrhizaschimmels bijvoorbeeld interageren met plantenwortels en voorzien zo de plant van fosfaten en nitraten aanwezig in de bodem. In ruil hiervoor levert de plant fotosyntheseproducten, waaronder suikers, aan de schimmel. Naar schatting 90 % van de landplanten in natuurlijke ecosystemen treedt in symbiose met mycorrhizaschimmels. Meer nog, deze samenlevingsvorm was essentieel voor de succesvolle kolonisatie van het vasteland door de eerste landplanten die nog geen sterk ontwikkeld wortelsysteem bevatten.
Symbiose met mycorrhizaschimmels was essentieel voor de kolonisatie van het vasteland
Een ander gekend voorbeeld is de symbiose tussen soorten van de vlinderbloemenfamilie en Rhizobiumbacteriën. Planten hebben stikstof nodig om te kunnen overleven, maar ze kunnen geen gebruik maken van de grootste bron daarvan, namelijk de atmosferische stikstof (N2): ze bezitten geen enzymen die N2 kunnen omzetten in bruikbare vormen zoals nitraat, dat opgenomen kan worden door de plantenwortels. Rhizobiumbacteriën hebben de unieke eigenschap om stikstofwortelknolletjes te vormen bij vlinderbloemigen waarin ze met behulp van een nitrogenase-enzym N2 uit de lucht omzetten in nitraat dat vervolgens ter beschikking gesteld kan worden voor de plant, in ruil voor suikers. Het hoeft dan ook niet te verwonderen dat voor veel landbouwkundigen het bewerkstelligen van stikstoffixatie in andere plantenfamilies, zoals de veelvuldig geteelde graangewassen, de heilige graal is voor een meer duurzame landbouw waarbij het gebruik van kunstmeststoffen gereduceerd kan worden.
Naast een plantengroeibevorderend effect kan het microbioom van planten ook een belangrijke beschermende rol spelen tegen plantenziekten veroorzaakt door pathogenen zoals schimmels en bacteriën. Naar schatting gaat nog steeds tot 30 % van onze oogst verloren door ziekteverwekkers en elk jaar kosten plantenziekten de wereldeconomie ongeveer 220 miljard dollar. Ziektebeheersing zonder het gebruik van chemisch gesynthetiseerde gewasbeschermingsmiddelen is momenteel niet mogelijk zonder de voedselzekerheid in gevaar te brengen. Vanwege hun impact op het milieu en het ontstaan van resistente pathogenen is er nood aan efficiënte en betrouwbare alternatieven. Goedaardige bacteriën en schimmels kunnen hier in de toekomst een belangrijke rol spelen aangezien ze op verschillende manieren de plantengezondheid verbeteren. Zo kunnen ze antimicrobiële componenten produceren die de pathogeen rechtstreeks afdoden.
Ziektebeheersing zonder chemisch gesynthetiseerde middelen is momenteel niet mogelijk
Een mooi voorbeeld is de productie van antimicrobiële moleculen door goedaardige fluorescente Pseudomonasbacteriën die planten kunnen beschermen tegen een verwelkingsziekte veroorzaakt door de schimmel Fusarium oxysporum. Deze goedaardige bacteriën zijn bovendien oververtegenwoordigd in natuurlijke ziekteonderdrukkende bodems waar verwelkingsziekten geen voet aan de grond krijgen. Micro-organismen kunnen planten ook onrechtstreeks beschermen door het immuunsysteem van planten te activeren en zo de plant te primen en beter bestand te maken tegen een aanval door pathogenen. We kunnen dit als het ware vergelijken met een ‘vaccinatie’ van de plant. Zo zal kolonisatie van plantenwortels door de goedaardige schimmel Trichoderma in vele gevallen leiden tot een verhoogde afweer van de plant tegen pathogene schimmels die de bladeren aanvallen.
Maar hier blijft het niet bij. De interactie tussen het microbioom en de plant is heel dynamisch en planten kunnen tijdens een aanval door pathogenen actief micro-organismen rekruteren en selecteren in hun rhizosfeer om hen zo te helpen om de infectie te overwinnen, een fenomeen dat de cry-for-helpstrategie wordt genoemd. Infectie van de bladeren van Arabidopsis thaliana, een modelplant voor de studie van interacties tussen plant en micro-organisme, met de pathogeen Pseudomonas syringae leidt bijvoorbeeld tot de rekrutering van de goedaardige bacterie Bacillus subtilis. Deze bacterie zal op zijn beurt het immuunsysteem van de plant primen. Onderzoekers konden bovendien vaststellen dat deze rekrutering gebeurde door een wijziging in de samenstelling van de wortelexudaten, specifiek bewerkstelligd door de infectie. Verdere studies toonden aan dat het opgroeien van geïnfecteerde planten gedurende verschillende generaties in eenzelfde bodem niet alleen leidt tot een wijziging in het microbioom, maar dat deze microbiële erfenis er ook voor zorgt dat de volgende generatie planten meer kans heeft tot overleven bij een pathogeenaanval. Inspirerend onderzoek naar de reden waarom sommige planten van een bepaalde rijstvariëteit meer resistent waren tegen de bacteriële pathogeen Burkholderia plantarii dan andere planten van dezelfde variëteit leidde tot de identificatie van een specifieke goedaardige endofytische bacterie die sterk aangereikt was in resistente rijstplanten. Deze endofyt kan bovendien via het zaad doorgegeven worden aan de nakomelingen van de gastheerplant.
Planten en pathogenen zijn verwikkeld in een evolutionaire wapenwedloop
Op basis van bovenstaande succesvolle voorbeelden zou je je natuurlijk kunnen afvragen hoe het komt dat planten nog ziek kunnen worden. Planten en pathogenen zijn echter voortdurend verwikkeld in een evolutionaire wapenwedloop om respectievelijk het immuunsysteem te optimaliseren en verbeterde aanvalsstrategieën te ontwikkelen. Door het holobiontconcept moeten de pathogenen en dus ook wij als onderzoekers rekening houden met een bijkomende ‘interactiepartner’, namelijk het geheel aan micro-organismen aanwezig op of in de plant. Zo werd heel recent ontdekt dat de schimmel Verticillium dahliae, veroorzaker van een verwelkingsziekte bij veel gewassen, zijn aanval niet alleen richt op de plant maar door middel van de productie van antimicrobiële moleculen ook goedaardige concurrerende schimmels, aanwezig in het microbioom van de plant, aanvalt. Op deze manier voorkomt V. dahliae dat hij zelf wordt uitgeschakeld en veroorzaakt de schimmel als het ware dysbiose in het microbioom van de holobiont.
Het opbouwen van onze kennis rond de interactiemechanismen tussen het microbioom en de plant, en dit in de context van de holobiont als ecologische eenheid, zal ons nieuwe inzichten opleveren die op langere termijn kunnen leiden tot innovatieve toepassingen die een duurzamere gewasproductie ondersteunen. Dankzij high throughput-sequentietechnologieën en doorgedreven bio-informatica-analyses is het voor plantenbiologen, bio-ingenieurs en ecologen een enorm boeiende tijd om de functionaliteiten van het microbioom te bestuderen. Terwijl sequentietechnieken ons helpen om de verschillende micro-organismen aanwezig in het microbioom te identificeren, kan een volledige genoomanalyse van deze gemeenschap het functionele potentieel van de individuele micro-organismen in kaart brengen. Gecombineerd met recente ontwikkelingen in omics-technologieën waarbij bijvoorbeeld gekeken wordt naar het geheel aan eiwitten en metabolieten die deze microbiële gemeenschap produceert, zal dit ons gedetailleerde informatie geven over de microbiële activiteiten in de specifieke niches en over hoe deze micro-organismen kunnen interageren met de plant.
Daarnaast wordt er recent meer en meer ingezet op het ontwikkelen van synthetische microbiële gemeenschappen (SynComs), waarbij verschillende functionele micro-organismen worden gecombineerd. Hierbij verwacht men dat SynComs een repertoire aan functies kunnen bieden die niet bereikt kunnen worden door één enkel micro-organisme. Bovendien zou de microbiële persistentie van een dergelijke SynCom bij toepassingen op het veld groter zijn. Zoals eerder aangehaald speelt de plant een belangrijke rol in het moduleren van zijn microbiële gemeenschap. Het identificeren van de genetische determinanten die interacties met goedaardige micro-organismen stimuleren, zal het mogelijk maken om in verdelingsprogramma’s voor gewassen rekening te houden met gunstige plant-microbioominteracties. Een combinatie van deze voorbeelden kan in de toekomst leiden tot de ontwikkeling van meer klimaatbestendige gewassen waarbij huidige opbrengsten behaald kunnen worden met minder input van synthetische gewasbeschermingsmiddelen en meststoffen.
Barbara De Coninck is hoofddocent aan het Departement Biosystemen (Faculteit Bio-ingenieurswetenschappen) van de KU Leuven. Haar onderzoeksgroep rond Plantengezondheid en -bescherming bestudeert hoe planten interageren met zowel ziekteverwekkende als goedaardige micro-organismen.
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivs 3.0 Unported License